Транссерозная мультимодальная оптическая когерентная томография в визуализации микроструктуры и кровообращения стенки тонкой кишки

М.Г. Рябков, Е.Б. Киселева, М.С. Балеев, Е.Л. Бедерина, М.А. Сизов, А.Н. Воробьев, А.А. Моисеев, М.М. Карабут, М.А. Плеханова, Н.Д. Гладкова

Ключевые слова: ишемия тонкой кишки; ущемление тонкой кишки; жизнеспособность тонкой кишки; кросс-поляризационная оптическая томография; КП ОКТ; оптическая когерентная ангиография; гистоморфометрия.

2020, том 12, номер 2, стр. 56.

DOI: https://doi.org/10.17691/stm2020.12.2.07

Полный текст статьи

html pdf

2865

2162

Цель исследования — изучение эффективности транссерозной мультимодальной ОКТ (ММ ОКТ) в обнаружении in vivo изменений микроструктуры и кровообращения кишечной стенки при артериовенозной ишемии, развившейся в результате ущемления тонкой кишки.

Материалы и методы. В ходе эксперимента крысам линии Wistar (n=22) после лапаротомии трансабдоминально с помощью ММ ОКТ исследовали стенку тонкой кишки in vivo со стороны ее серозной оболочки. Оценивали состояние микроциркуляторного русла и микроструктуру стенки интактной кишки, а также их изменения в условиях острой артериовенозной ишемии, которую создавали ущемлением участка кишки. Полученные данные сопоставляли с результатами гистологического и прижизненного микроскопического исследования.

Результаты. Транссерозная ММ ОКТ позволила визуализировать кишечную стенку на всю толщину, дифференцировать серозно-мышечный и слизисто-подслизистый слои, ворсинки, оценивать наличие функционирующих кровеносных сосудов. Структура слоев стенки кишки наиболее четко прослеживалась при введении в ее просвет жировой эмульсии. На ОКТ-изображениях тонкой кишки в режиме оптической когерентной ангиографии (ОКА) в норме визуализировались крупные парные сосуды (артерии и вены) и сеть микрососудов диаметром более 15 мкм. Основная масса кровеносных сосудов визуализировалась в диапазоне глубин 80–300 мкм от поверхности кишки. Капилляры диаметром 7–10 мкм не дифференцировались, но создавали на изображении общий яркий фон. Суммарная длина сосудистого русла на ОКА-изображениях, реконструированных с объема 2,4×2,4×1,8 мм, в норме составила 18,3 [16,6; 19,8] мм.

Ущемление петли кишки было ассоциировано с изменениями КП ОКТ-картины: в области ворсинок пропадал характерный вертикальный рисунок, исчезали тени от кровеносных сосудов, уменьшалась глубина визуализации ткани в кросс-канале. Оптические эквиваленты серозно-мышечного слоя сохранялись, через 180±12 мин ишемии их суммарная доля в общей толщине стенки кишки увеличивалась с 25 [18; 32] до 42 [31; 55]% (p=0,031). ОКА-изображения ущемленной петли кишки в это время выглядели однотипно: однородный темный фон с единичными обрывочными крупными сосудами, отсутствием признаков кровотока в микрососудистой сети.

Заключение. Транссерозная ММ ОКТ позволяет in vivo визуализировать критически важные для хирургической гастроэнтерологии микроструктуры: слои стенки кишки, включая ворсинки слизистой оболочки, кровеносные сосуды слоев, включая слизистую оболочку, что подтверждено данными гистологического анализа. Процессы деструкции в стенке кишки, развивающиеся в результате ее ущемления, вызывают изменения оптических свойств ткани и могут быть диагностированы с помощью ММ ОКТ в режиме реального времени.

Urbanavičius L., Pattyn P., de Putte D.V., Venskutonis D. How to assess intestinal viability during surgery. World J Gastrointest Surg 2011; 3(5): 59–69, https://doi.org/10.4240/wjgs.v3.i5.59.
Bryski M.G., Frenzel Sulyok L.G., Kaplan L., Singhal S., Keating J.J. Techniques for intraoperative evaluation of bowel viability in mesenteric ischemia: a review. Am J Surg 2020; in press, https://doi.org/10.1016/j.amjsurg.2020.01.042.
Tsai T.H., Leggett C.L., Trindade A.J., Sethi A., Swager A.F., Joshi V., Bergman J.J., Mashimo H., Nishioka N.S., Namati E. Optical coherence tomography in gastroenterology: a review and future outlook. J Biomed Opt 2017; 22(12): 1–17, https://doi.org/10.1117/1.JBO.22.12.121716.
Liot E., Assalino M., Buchs N.C., Schiltz B., Douissard J., Morel P., Ris F. Does near-infrared (NIR) fluorescence angiography modify operative strategy during emergency procedures? Surg Endosc 2018; 32(10): 4351–4356, https://doi.org/10.1007/s00464-018-6226-9.
Lim C., Malek A., Martins R., Petillon S., Boulate G., Hentati H., De’Angelis N., Brunetti F., Salloum C., Laurent A., Compagnon P., Azoulay D. Real-time assessment of intestinal viability using indocyanine green fluorescent imaging (with video). J Visc Surg 2015; 152(1): 71–72, https://doi.org/10.1016/j.jviscsurg.2014.09.008.
Alander J.T., Kaartinen I., Laakso A., Pätilä T., Spillmann T., Tuchin V.V., Venermo M., Välisuo P. A review of indocyanine green fluorescent imaging in surgery. Int J Biomed Imag 2012; 2012(7): 1–26, https://doi.org/10.1155/2012/940585.
Reginelli A., Iacobellis F., Berritto D., Gagliardi G., Di Grezia G., Rossi M., Fonio P., Grassi R. Mesenteric ischemia: the importance of differential diagnosis for the surgeon. BMC Surg 2013; 13(Suppl 2): S51, https://doi.org/10.1186/1471-2482-13-S2-S51.
Tateishi S., Arima S., Futami K. Assessment of blood flow in the small intestine by laser Doppler flowmetry: comparison of healthy small intestine and small intestine in Crohn’s disease. J Gastroenterol 1997; 32(4): 457–463, https://doi.org/10.1007/BF02934083.
Bajory Z., Szabó A., Deák G., Varga R., Pajor L. Orthogonal polarization spectral imaging: a novel tool for examination of microcirculatory changes in the testis. J Androl 2012; 33(3): 499–504, https://doi.org/10.2164/jandrol.111.013599.
de Bruin A.F., Kornmann V.N., van der Sloot K., van Vugt J.L., Gosselink M.P., Smits A., Van Ramshorst B., Boerma E.C., Noordzij P.G., Boerma D., van Iterson M. Sidestream dark field imaging of the serosal microcirculation during gastrointestinal surgery. Colorectal Dis 2016; 18(3): O103–O110, https://doi.org/10.1111/codi.13250.
Drexler W., Liu M., Kumar A., Kamali T., Unterhuber A., Leitgeb R.A. Optical coherence tomography today: speed, contrast, and multimodality. J Biomed Opt 2014; 19(7): 071412, https://doi.org/10.1117/1.JBO.19.7.071412.
Leitgeb R.A., Baumann B. Multimodal optical medical imaging concepts based on optical coherence tomography. Front Phys 2018; 6(114), https://doi.org/10.3389/fphy.2018.00114.
Jäckle S., Gladkova N., Feldchtein F., Terentieva A., Brand B., Gelikonov G., Gelikonov V., Sergeev A., Fritscher-Ravens A., Freund J., Seitz U., Schröder S., Soehendra N. In vivo endoscopic optical coherence tomography of esophagitis, Barrett’s esophagus, and adenocarcinoma of the esophagus. Endoscopy 2000; 32(10): 750–755, https://doi.org/10.1055/s-2000-7711.
Zuccaro G., Gladkova N., Vargo J., Feldchtein F., Zagaynova E., Conwell D., Falk G.W., Goldblum J., Dumot J., Ponsky J., Gelikonov G., Davros B., Donchenko E., Richter J. Optical coherence tomography of the esophagus and proximal stomach in health and disease. Am J Gastroenterol 2001; 96(9): 2633–2639, https://doi.org/10.1111/j.1572-0241.2001.04119.x.
Tsai T.H., Lee H.C., Ahsen O.O., Liang K., Giacomelli M.G., Potsaid B.M., Tao Y.K., Jayaraman V., Figueiredo M., Huang Q., Cable A.E., Fujimoto J., Mashimo H. Ultrahigh speed endoscopic optical coherence tomography for gastroenterology. Biomed Opt Express 2014; 5(12): 4387–4404, https://doi.org/10.1364/BOE.5.004387.
Samel N.S., Mashimo H. Application of OCT in the gastrointestinal tract. Appl Sci 2019; 9(15): 2991, https://doi.org/10.3390/app9152991.
Gelikonov V.M., Romashov V.N., Shabanov D.V., Ksenofontov S.Yu., Terpelov D.A., Shilyagin P.A., Gelikonov G.V., Vitkin I.A. Cross-polarization optical coherence tomography with active maintenance of the circular polarization of a sounding wave in a common path system. Radiophys Quant El 2018; 60(11): 897–911, https://doi.org/10.1007/s11141-018-9856-9.
Moiseev A., Ksenofontov S., Gorozhantseva M., Shakhova N., Sirotkina M., Kiseleva E., Matveev L., Zaytsev V., Zagaynova E., Gelikonov V., Gladkova N., Vitkin A., Gelikonov G. Real time OCT-based angiography device with hand-held probe for everyday clinical use. J Biophotonics 2018; 11: e201700292, https://doi.org/10.1002/jbio.201700292.
Roggan A., Doerschel K., Minet O., Wolff D., Müller G. The optical properties of biological tissue in the near infrared wavelength range: review and measurements. In: Laser-induced interstitial thermotherapy. Bellingham: SPIE Press; 1995; p. 10–44.
Maslennikova A.V., Sirotkina M.A., Moiseev A.A., Finagina E.S., Ksenofontov S.Y., Gelikonov G.V., Matveev L.A., Kiseleva E.B., Zaitsev V.Y., Zagaynova E.V., Feldchtein F.I., Gladkova N.D., Vitkin A. In-vivo longitudinal imaging of microvascular changes in irradiated oral mucosa of radiotherapy cancer patients using optical coherence tomography. Sci Rep 2017; 7(1): 16505, https://doi.org/10.1038/s41598-017-16823-2.
Kawada K., Hasegawa S., Wada T., Takahashi R., Hisamori S., Hida K., Sakai Y. Evaluation of intestinal perfusion by ICG fluorescence imaging in laparoscopic colorectal surgery with DST anastomosis. Surg Endosc 2017; 31(3): 1061–1069, https://doi.org/10.1007/s00464-016-5064-x.
Stacey R., Green J.T. Radiation-induced small bowel disease: latest developments and clinical guidance. Ther Adv Chronic Dis 2014; 5(1): 15–29, https://doi.org/10.1177/2040622313510730.
Gordeeva A.E., Sharapov M.G., Tikhonova I.V., Chemeris N.K., Fesenko E.E., Novoselov V.I., Temnov A.A. Vascular pathology of ischemia/reperfusion injury of rat small intestine. Cells Tissues Organs 2017; 203(6): 353–364, https://doi.org/10.1159/000455830.
Sergeev A.M., Gelikonov V.M., Gelikonov G.V., Feldchtein F.I., Kuranov R.V., Gladkova N.D., Shakhova N.M., Snopova L.B., Shakhov A.V., Kuznetzova I.A., Denisenko A., Pochinko V.V., Chumakov Yu.P., Streltzova O.S. In vivo endoscopic OCT imaging of precancer and cancer states of human mucosa. Opt Express 1997; 1(13): 432–440, https://doi.org/10.1364/oe.1.000432.
Pfau P.R., Sivak M.V. Jr., Chak A., Kinnard M., Wong R.C., Isenberg G.A., Izatt J.A., Rollins A., Westphal V. Criteria for the diagnosis of dysplasia by endoscopic optical coherence tomography. Gastrointest Endosc 2003; 58(2): 196–202, https://doi.org/10.1067/mge.2003.344.
Gora M.J., Suter M.J., Tearney G.J., Li X. Endoscopic optical coherence tomography: technologies and clinical applications [Invited]. Biomed Opt Express 2017; 8(5): 2405–2444, https://doi.org/10.1364/BOE.8.002405.
Masci E., Mangiavillano B., Albarello L., Mariani A., Doglioni C., Testoni P.A. Pilot study on the correlation of optical coherence tomography with histology in celiac disease and normal subjects. J Gastroenterol Hepatol 2007; 22(12): 2256–2260, https://doi.org/10.1111/j.1440-1746.2006.04725.x.
Masci E., Mangiavillano B., Barera G., Parma B., Albarello L., Mariani A., Doglioni C., Testoni P.A. Optical coherence tomography in pediatric patients: a feasible technique for diagnosing celiac disease in children with villous atrophy. Digest Liver Dis 2009; 41(9): 639–643, https://doi.org/10.1016/j.dld.2009.02.002.
Lee H.-C., Fass O., Ahsen O.O., Liang K., Wang Z., Figueiredo M., Potsaid B., Jayaraman V., Huang Q., Fujimoto J.G., Mashimo H. Endoscopic optical coherence tomography microangiography identifies the altered microvasculature of the terminal ileum in Crohn’s disease. Gastrointest Endosc 2017; 85(5): AB511–AB512, https://doi.org/10.1016/j.gie.2017.03.1180.

Ryabkov M.G., Kiseleva E.B., Baleev M.S., Bederina E.L., Sizov M.A., Vorobyov A.N., Moiseev A.А., Karabut M.M., Plekhanova M.A., Gladkova N.D. Trans-Serosal Multimodal Optical Coherence Tomography for Visualization of Microstructure and Blood Circulation of the Small Intestine Wall. Sovremennye tehnologii v medicine 2020; 12(2): 56, https://doi.org/10.17691/stm2020.12.2.07